Descubriendo el impacto de los hongos AM en la absorción de nutrientes del trigo, la homeostasis de iones, el estrés oxidativo y la defensa antioxidante bajo estrés por salinidad

Jun 09, 2023

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 8249 (2023) Citar este artículo

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El crecimiento del trigo (Triticum aestivum) está limitado por la salinidad del suelo, aunque se ha demostrado que algunas especies de hongos mejoran la producción en ambientes salinos. El rendimiento de los cultivos de cereales se ve afectado por el estrés salino, y este estudio tuvo como objetivo investigar cómo el hongo micorrícico arbuscular (AMF) mitiga el estrés salino. Se realizó un experimento para evaluar el impacto de los AMF en el crecimiento y rendimiento del trigo en condiciones de estrés salino 200 mM. Las semillas de trigo se recubrieron con AMF a razón de 0,1 g (108 esporas) durante la siembra. Los resultados del experimento demostraron que la inoculación de AMF condujo a una mejora significativa en los atributos de crecimiento del trigo, incluida la longitud de la raíz y el brote, el peso fresco y seco de la raíz y el brote. Además, se observó un aumento significativo en la clorofila a, b, total y carotenoides en el tratamiento S2 AMF, lo que valida la eficacia de AMF para mejorar el crecimiento del trigo en condiciones de estrés salino. Además, la aplicación de AMF redujo los efectos negativos del estrés por salinidad al aumentar la absorción de micronutrientes como Zn, Fe, Cu y Mn mientras regulaba la absorción de Na (disminución) y K (aumento) bajo estrés por salinidad. En conclusión, este estudio confirma que AMF es una estrategia exitosa para reducir los efectos negativos del estrés salino en el crecimiento y rendimiento del trigo. Sin embargo, se recomiendan más investigaciones a nivel de campo bajo diferentes cultivos de cereales para establecer AMF como una enmienda más efectiva para aliviar el estrés por salinidad en el trigo.

En las zonas áridas y semiáridas del mundo, el estrés salino se ha convertido en un desafío para la producción agrícola1. Un solo estrés abiótico en la progresión y el desarrollo de la planta es uno de los estreses abióticos en el crecimiento y desarrollo de la planta que eventualmente provoca una caída en la producción2. El estrés salino afecta al 20% de la tierra cultivable de la biosfera, empeorando debido a las actividades humanas y al calentamiento global3. La salinidad es un tipo de estrés ambiental que puede contribuir a alrededor del 50 % de las pérdidas de producción4,5. El estrés salino perjudica el crecimiento y la producción de las plantas al generar estrés osmótico, lo que provoca envenenamiento por iones y disparidad nutricional en las plantas2,6. Las plantas bajo estrés salino experimentan alteraciones fisiológicas, bioquímicas, morfológicas y moleculares2,7,8. La salinidad también altera la ultraestructura de las células, dificulta la fotosíntesis, daña las estructuras de la membrana, aumenta la producción de agentes de oxígeno sensibles e inhibe la actividad enzimática, todo lo cual perjudica el desarrollo y el rendimiento de los cultivos9,10 (Fig. 1).

Resumen gráfico que muestra los principales impactos de los tratamientos en el trigo en el estudio actual (autogenerado mediante el uso del software Biorender).

La sal del suelo tiene un efecto nocivo en varias características morfológicas de las plantas de trigo, junto con la germinación de las plántulas, la longitud de la planta, el contenido de clorofila, los brotes, así como la longitud de las raíces, el área foliar, el número de raíces, las hojas, la relación raíz/brote y la frescura. así como el peso seco. Si bien9,11 instituyen que la longitud de la plúmula fue más sensible durante el período de las etapas primarias de crecimiento, el estrés salino resultó en la madurez temprana del trigo, lo que redujo la altura de la planta y el área foliar. Según un estudio reciente, las características anatómicas modificadas de hojas y tallos de varios genotipos de trigo son cruciales para la adaptación al estrés salino12. Las variaciones físicas que ocurren durante la senescencia de la hoja debido a diversos factores estresantes se han estudiado principalmente en relación con el daño de los pigmentos fotosintéticos, la descomposición de proteínas y la reabsorción de nutrientes minerales13,14. Basado en15, las variaciones en la fisiología y el metabolismo son específicas de cada etapa y pueden afectar el rendimiento final del proceso. Afirmaron que la solución salina reduce la producción de grano en varias fases, incluida la antesis, el llenado de grano medio y el refuerzo temprano. El estrés salino redujo el potencial de producción de trigo al acelerar el crecimiento del ápice de los brotes, reduciendo el total de primordios de espiguillas, así como induciendo la etapa terminal prematura de espiguillas y la antesis16,17.

Los microbios del suelo como AMF proporcionan una asociación esencial entre las plantas y los nutrientes minerales del suelo. La microbiota del suelo, a menudo llamada "ingenieros del agroecosistema", es vital para la productividad de los cultivos, la fertilidad del suelo, la resiliencia del ecosistema, el rendimiento y la calidad. Los AMF son un constituyente vital de esta microbiota. Son, por tanto, esenciales para la agricultura18. Los AMF son esenciales para la agricultura ya que podrían reducir la necesidad de fertilizantes sintéticos19,20. Los AMF establecen asociaciones simbióticas con las raíces de las plantas y también ayudan a entregar nutrientes esenciales a los huéspedes o plantas ocupadas, mejorando su desarrollo, la fotosíntesis y el rendimiento de los cultivos. Aumenta el acceso y la exposición de las raíces a una región más grande de la superficie del suelo y desarrolla una red de hifas dentro de las raíces21. AMF ayuda a refinar la erección, la calidad y la estructura del suelo al acelerar la descomposición de la materia orgánica del suelo22.

La capacidad de los AMF para ayudar a la fijación de CO2 atmosférico en las plantas hospedantes está bien establecida23. Se detectó una mayor eficacia fotosintética en cultivos receptores de HMA en condiciones de estrés salino24. Se ha demostrado que la simbiosis AMF es ventajosa cuando aumenta la tasa fotosintética, las relaciones hídricas de las hojas en ambientes salinos y la conductancia estomática. El transporte de Na se redujo en plantas infectadas con HMA en condiciones salinas, aunque la absorción de N y Mg y el contenido de clorofila mostraron mejoras25. La inoculación de AMF podría aumentar significativamente la cantidad de pigmentos fotosintéticos presentes, ralentizar la degradación de Chl bajo estrés salino y también mejorar la acción de la fotofosforilasa21. La simbiosis de micorrizas reduce los efectos perjudiciales de la salinidad en la productividad de las plantas mediante varios dispositivos, que incluyen proteger las raíces de los patógenos del suelo, refinar la actividad de las enzimas antioxidantes, mantener la permeabilidad de la membrana, activar los reguladores del crecimiento de las plantas, aumentar la absorción de nutrientes y mantener la relación K+/Na+. como inductor de cambios bioquímicos (acumulación de prolactina)26,27.

El trigo es una porción del alimento básico para el 35% de los habitantes del mundo. (Ministerio de Alimentación28,29. El trigo es una fuente importante de carbohidratos (55%) y un cultivo que suple el 20% de las necesidades alimentarias del mundo30. Según estimaciones, entre 2011 y 2012 se produjeron 696 millones de toneladas de trigo. Es el cultivo más importante en Pakistán, que representa más del 40% de toda la tierra cultivada 29. Pakistán tiene el mayor consumo de trigo per cápita del mundo, que normalmente se estima en alrededor de 124 kg por año 29, 31. Aunque el trigo es uno de los -cultivos de cereales tolerantes, su producción se ve disminuida por la atención de la sal por encima de 100 mM NaCl32, 33. Pakistán es una de las naciones menos desarrolladas, por lo que es crucial utilizar una enmienda del suelo eficiente y duradera para reducir las pérdidas de producción en cultivos que crecen bajo estrés29 , 34. Para comprender los mecanismos de tolerancia a la sal en las plantas AM, este estudio tuvo como objetivo explorar el impacto del hongo micorriza arbuscular en el desarrollo de la planta de trigo, las propiedades de fluorescencia de la clorofila, la actividad enzimática antioxidante, los pigmentos fotosintéticos, la absorción de minerales y el rendimiento bajo estrés salino.

Se tomaron tres muestras de suelo, se secaron al aire y luego se combinaron correctamente antes y después de la cosecha para un análisis de suelo para crear una muestra de suelo compuesta representativa. El método Kjeldahl35 y el método Olsen36 midieron N (0,002%) y fósforo disponible (7,17 µg/g), respectivamente. Se utilizó el procedimiento de extracción con acetato de amonio para evaluar el K intercambiable (85 µg/g) 35. Sin embargo, la materia orgánica del suelo fue de 0,35%37.

La absorción de nutrientes de plantas de trigo de 12 semanas de edad se observó analizando muestras secas y molidas que se digirieron con H2SO4–H2O2 a temperaturas entre 260 y 270 °C. El contenido de nitrógeno se midió con un colorímetro digital Auto-analyzer 3 (AA3, Bran + Luebbe, Alemania, Hamburgo), y el contenido de potasio se determinó con fotometría de llama (Shanghai Precision Scientific Instrument, FP6400, China, Shanghai)38. La concentración de P se evaluó después de la digestión en ácido nítrico-perclórico con la técnica colorimétrica Vanado-molibdofosfórico. La curva estándar de 10–100 g/mL de cada mineral fue una referencia.

Para la experimentación se eligió la variedad Triticum aestivum (trigo) AAS-2011. En el experimento de invernadero, se utilizaron semillas sanas seleccionadas. Las semillas se enjuagaron cuidadosamente en agua destilada después de haber sido esterilizadas superficialmente durante 5 min con una solución de cloruro mercúrico al 0,1%39. Durante la temporada de cultivo de trigo 2021-2022, se realizó un experimento con macetas en el departamento de botánica de la Universidad Islamia de Bahawalpur. El suelo para el experimento del invernadero se recolectó del vivero del vecindario en Bahawalpur. La división de ciencias del suelo de la Universidad Bahuddin Zakaria en Multan, Pakistán, proporcionó la cepa AMF (Glomus spp.). Se aplicó AMF a las semillas a razón de 0,1 g (108 esporas) cuando se sembró trigo. Para la siembra se utilizaron macetas de plástico de 20 cm de diámetro, así como de 20 cm de profundidad, llenas con 6,0 kg de tierra. Las macetas se dividieron en 4 grupos: suelo tratado con sal, suelo tratado con AMF, suelo no tratado con AMF y NaCl como control y suelo tratado con sal y AMF. En este estudio, la concentración de solución de NaCl en las macetas se incrementó gradualmente de 50 a 200 mM cada 24 h40. Este aumento gradual en la concentración se hizo para minimizar el choque osmótico y el daño a las raíces, y para permitir que las plantas se aclimaten gradualmente al estrés salino. La concentración máxima de 200 mM fue elegida como el umbral de tratamiento aceptable para inducir el estrés salino en las plantas del experimento41. Al probar la salinidad con un medidor de EC a intervalos regulares, se mantuvieron los niveles apropiados de sal y cantidades iguales hasta que se cosecharon las plantas42. Después de la cosecha, corte las raíces y los brotes en pedazos. Las raíces de las plantas se lavaron con agua destilada para eliminar el polvo. Las muestras de plantas y suelo se recolectaron y se secaron en estufa durante 48 h a 100 °C. El diseño de experimento utilizado fue el Diseño Completamente Aleatorizado (CRD). Para cada tratamiento se emplearon tres repeticiones. Cada contenedor contenía tres plantas. Invernadero con temperatura media de 30 °C, fotoperíodo de 16 h de sol y 8 h de noche, 80% de humedad relativa, se realizó el experimento. La información del tratamiento se incluye en la Tabla 1.

Las plantas de cada tratamiento fueron desarraigadas al final del experimento. Todas las raíces y brotes de las plantas se dividieron y se lavaron por separado. Después del lavado, se calcularon varios datos morfológicos, incluida la suma de hojas por planta, espiguillas por planta y macollos por planta. El brote, la espiga y la raíz se midieron en centímetros utilizando la regla del metro de cinta, y sus pesos frescos y secos se calcularon en gramos utilizando una balanza electrónica. La masa seca de los brotes, espigas y raíces de las plantas cosechadas se determinó después de 48 h de almacenamiento a 70 °C en estufa seca.

A las plantas de trigo que tenían 12 semanas de edad se les analizaron las hojas frescas para el análisis de clorofila43,44. Las hojas se dividieron cuidadosamente en trozos diminutos (alrededor de 0,1 g), se molieron hasta obtener un polvo en 10 ml de acetona al 80% y también se centrifugaron durante cinco minutos a 10.000 rpm. El proceso se reiteró después de recolectar el sobrenadante hasta que el resto no tuvo color. La absorbancia de la solución se anotó a 480, 645 y 663 nm. La solución en blanco contenía 80 por ciento de acetona. Usando el método, se estimaron las clorofilas y los carotenoides en las hojas para determinar los pigmentos fotosintéticos.

La técnica se utilizó para determinar el contenido relativo de agua (RWC)45. Muestras de hojas frescas que pesaban 100 mg, en estado completamente expandido, se colocaron en placas de Petri con agua bidestilada y se dejaron durante cuatro horas a temperatura ambiente. A continuación, se extrajeron las muestras y se secaron, y también se anotó el peso de turgencia (TW). Luego, las muestras se secaron en un horno a 70 °C durante la noche; también se anotó el peso seco (PS). El contenido relativo de agua se calculó utilizando el método

donde FW es el peso fresco del tejido.

Para extraer proteína, se cosecharon plantas jóvenes de trigo de 12 semanas de edad, y las hojas (1 g) se liofilizaron rápidamente, se congelaron en nitrógeno líquido y luego se homogeneizaron en 2 mL de tampón de fosfato de potasio (pH 7,8). Las muestras se centrifugaron durante 15 min a 4 °C y 12.000 rpm. Los ensayos de actividad enzimática se realizaron después de recoger los sobrenadantes en tubos y almacenarlos a 20 C.

Para medir la actividad de SOD, la formación de diformazán azul fue suprimida por la influencia de la luz y la riboflavina/nitroazul de tetrazolio (NBT). Después de eso, se irradió una lámpara fluorescente (75 W, 20 cm más allá de la fusión de la reacción) durante 3 min mientras se calculaba la absorbancia a 560 nm. La acción de SOD se cuantifica en microgramos por miligramo de proteína, con una unidad que equivale a una reducción del 50 % en la generación de diformazán azul46.

Utilizando o-dianisidina como sustrato, se utilizó la tasa de aumento de la absorbancia a 470 nm para determinar la actividad POD47. Como min−1 mg−1 de proteína, se expresa la actividad POD.

Para el experimento de catalasa (CAT), se usaron 2 ml de un tampón de fosfato de potasio 50 mM a pH 7 para mezclar 0,5 g de polvo de hoja seca al horno finamente triturado con Triton X-100 al 0,05 %, PVP al 2 %, EDTA 1 mM y Ácido ascórbico 1 mM. Llevándola a 48, la mezcla se centrifugó a 1000 rpm durante 20 min a 4 °C y la separación recogida se usó para medir la acción de la enzima CAT.

La actividad de la enzima ascorbato peroxidasa (APX) se evaluó detectando una reducción de 1 minuto en la absorbancia a 290 nm (Nakano y Asada, 1981). En la mezcla de ensayo se utilizaron 0,15 ml de extracto enzimático, ASA 0,5 mM, H2O2 0,1 mM, EDTA 0,1 mM y tampón de fosfato de sodio 50 mM (pH 7,0).

En un frasco de vidrio con fragmentos de hojas, la hoja vieja se dividió en secciones de 0,5 cm, se envolvió en 7 cc de agua purificada y luego se agitó violentamente a 120 °C durante 30 min. La muestra se autoclavó durante 30 min a 120 °C y luego se enfrió a temperatura ambiente para adquirir el análisis de conductividad inicial de la hoja (EC-i) o conductividad final (EC-f)20,

Se estandarizaron 0,25 g de extracto de hoja fresca de las plantas con ácido tricloroacético al 5% (TCA, 3 mL), carbón activado (0,1 g) a 0 °C y luego se centrifugó a 12 000 rpm durante 15 min. Luego, las separaciones se diversificaron con tampón de fosfato de potasio 10 mM y yoduro de potasio 1 M en una solución de pH 7,0. La absorbancia de la solución se calculó a 390 nm y se utilizó para determinar la concentración de H2O249.

La concentración de malondialdehído (MDA) se observó utilizando la reacción del ácido tiobarbitúrico (TBA)50. Se mezclaron 0,5 g de hojas recién lavadas con 10 mL de ácido tricloroacético al 0,1% y se centrifugaron a 4 °C durante 15 min. 2 mL del sobrenadante y 2 mL de solución de ácido tiobarbitúrico (0,67% p/v) se calentaron a 100 °C durante 0,5 h. Luego, el sobrenadante se transfirió a un baño frío y se centrifugó a 10 000 g durante 30 s a 4 °C. La absorbancia se midió a 532 nm y la absorción no específica se restó de la medición a 600 nm. La absorción de malondialdehído (MDA) se calculó mediante el coeficiente de extinción molar de MDA.

Se usó una curva estándar hecha de diferentes cantidades de albúmina de suero bovino para medir el contenido de proteína (BSA). Se añadió 1 mL del extracto de hoja de una planta de muestra a un tubo de ensayo y se añadió 1 mL de tampón de fosfato de pH 7,0. Los tubos de ensayo de reactivos se dejaron a temperatura ambiente durante un minuto. Se añadió reactivo de folin-fenol (0,5 ml) y luego se incubó durante 30 min. La absorbancia se detectó a 620 nm con un espectrofotómetro.

Los azúcares solubles máximos se calcularon utilizando el método de Yemm y Willis, que se creó en 1954. Se agregaron 0,1 ml del extracto de la planta a tubos de ensayo de 25 ml. A cada tubo se le agregaron 6 mL del reactivo de antrona y se calentó en un baño de agua hirviendo por 10 min. Los tubos de ensayo se enfriaron a temperatura ambiente durante 10 min antes de incubar durante 20 min. La absorbancia se midió a 625 nm con un espectrofotómetro.

Digestión ácida de muestras de hojas y raíces secadas al horno (110 °C) seguida de estimación de Na+, K+, NO3 y Cl usando un fotómetro de llama siguiendo el método de Wolf de 1982 (Jenway Flame1104 A51. Fotómetro, Bibby Scientific Ltd-Stone-Staffs -St15 0SA–Reino Unido). La concentración elemental (Mn, Fe, Cu y Zn) del polvo de hojas secas digeridas se midió mediante un espectrofotómetro de absorción atómica después de agregar ácido clorhídrico 1 M para estimar Mn, Fe, Cu y Zn.

Para esta consulta, los datos fueron ingresados ​​en los programas de hoja de cálculo (Excel). Se determinó la media aritmética o variación estándar. Para analizar los diferentes tratamientos se utilizó una prueba de ANOVA de una vía. Los tratamientos se compararon mediante ANOVA de dos vías y la prueba de diferencia significativa honesta (HSD) de Tukey. Aplicando el software OriginPro2021, se realizaron coeficientes de correlación y análisis de componentes principales.

No se requiere permiso para el material vegetal. Las semillas se compraron en el mercado local.

Todos declaramos que los estudios de informes de manuscritos no involucran participantes humanos, datos humanos o tejidos humanos. Por lo tanto, no es aplicable.

Este estudio cumple con las directrices institucionales, nacionales e internacionales pertinentes.

La longitud de los brotes en el tratamiento Control AMF fue significativamente mayor que la longitud de los brotes en el Control NoAMF. La longitud de los brotes en el grupo de tratamiento S2 AMF fue significativamente menor que la longitud de los brotes en el grupo de tratamiento Control No AMF. La longitud de los brotes en el grupo de tratamiento S2 NoAMF fue significativamente menor que la longitud de los brotes en el grupo de tratamiento S2 AMF (Fig. 2A).

Efecto de los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) sobre la longitud de los brotes (A), la longitud de las raíces (B), el peso fresco de los brotes (C), el peso fresco de las raíces (D), el peso seco de los brotes (E) y el peso seco de las raíces (F) en trigo cultivado en condiciones de suelo normales y salinas (NaCl 200 mM). Los datos informados son los valores medios ± error estándar de tres réplicas independientes. El análisis estadístico utilizando la prueba de diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher mostró que existían diferencias significativas (p < 0,05) entre los grupos de tratamiento. El uso de letras diferentes para etiquetar las medias indica la presencia de diferencias significativas entre los grupos.

La longitud de la raíz en el grupo de tratamiento Control AMF fue de 26,5 ± 1,32, que fue significativamente mayor que la longitud de la raíz en el grupo de tratamiento S2 AMF (21 ± 1) en aproximadamente un 20,8 %. La longitud de la raíz en el grupo de tratamiento Control NoAMF fue de 24,33 ± 1,15, que fue significativamente mayor que la longitud de la raíz en el grupo de tratamiento S2 NoAMF (15 ± 4,44). Estos resultados sugieren que AMF tiene un efecto positivo en la longitud de la raíz en el trigo, especialmente en condiciones normales del suelo. La exposición a S2 tuvo un efecto negativo en la longitud de la raíz (Fig. 2B).

El peso fresco de los brotes en el grupo de tratamiento Control AMF fue de 7,04 ± 2,59, que fue significativamente mayor que el peso fresco de los brotes en el grupo de tratamiento Control NoAMF (3,42 ± 0,14) en aproximadamente un 105,3 %. Esto indica que la presencia de HMA tiene un efecto positivo sobre el peso fresco de los brotes. El peso fresco de los brotes en el grupo de tratamiento S2 AMF fue de 2,79 ± 0,36, que no fue significativamente diferente del peso fresco de los brotes en el grupo de tratamiento Control NoAMF. Sin embargo, el grupo de tratamiento S2 NoAMF (2,14 ± 0,31) no mostró ningún cambio significativo en comparación con el grupo de tratamiento S2 AMF para el peso fresco de los brotes (Fig. 2C).

El tratamiento con HMA para S2 mostró una disminución significativa en el peso fresco de la raíz, con un porcentaje de disminución de aproximadamente 79% en comparación con el control con HMA. De manera similar, el tratamiento S2 NoAMF también resultó en una disminución significativa en el peso fresco de la raíz, en comparación con el control AMF. Por otro lado, el tratamiento Control No AMF resultó en un aumento no significativo en el peso fresco de la raíz que S2 NoAMF (Fig. 2D).

El tratamiento con HMA para S2 mostró una disminución significativa en el peso seco de los brotes, con una disminución porcentual de aproximadamente 54% en comparación con el control con HMA. De manera similar, el tratamiento S2 NoAMF también dio como resultado una disminución no significativa en el peso seco de los brotes, con una disminución porcentual de alrededor del 28 % en comparación con el control sin AMF. Por otro lado, el uso del tratamiento NoAMF en S2 resultó en una disminución no significativa en el peso seco de los brotes, en comparación con el S2 AMF (Fig. 2E).

El tratamiento con HMA para S2 mostró una disminución significativa en el peso seco de la raíz, con una disminución porcentual de aproximadamente 62% en comparación con el control con HMA. De manera similar, el tratamiento S2 NoAMF también resultó en una disminución significativa en el peso seco de la raíz, con una disminución porcentual de alrededor del 71% en comparación con el control sin AMF. En comparación con S2 NoAMF, AMF en el Control también resultó en un aumento significativo en el peso seco de la raíz (Fig. 2F).

Las plantas del grupo de control inoculadas con AMF tenían un promedio de 6,0 hojas por planta, lo que supuso un aumento del 12,5 % en comparación con las plantas del grupo de control sin inoculación de AMF, que tenían un promedio de 5,33 hojas por planta. De manera similar, las plantas del grupo S2 inoculadas con AMF tenían un promedio de 5,0 hojas por planta, lo que representaba un aumento del 16,67 % en comparación con las plantas del grupo S2 sin inoculación de AMF, que tenían un promedio de 4,33 hojas por planta (Fig. 3A).

Efecto de hongos micorrízicos arbusculares (HMA) sobre hojas/planta (A), macollos/planta (B), espiguillas/planta (C), longitud de espiga (D), peso fresco de espiga (E) y peso seco de espiga (F) en trigo cultivado en condiciones de suelo normales y salinas (NaCl 200 mM). Los datos informados son los valores medios ± error estándar de tres réplicas independientes. El análisis estadístico utilizando la prueba de diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher mostró que existían diferencias significativas (p < 0,05) entre los grupos de tratamiento. El uso de letras diferentes para etiquetar las medias indica la presencia de diferencias significativas entre los grupos.

Los resultados indican que hubo una diferencia significativa en el número promedio de hijos por planta entre los grupos inoculados con HMA y los no inoculados. Las plantas del grupo de control inoculadas con AMF tenían un promedio de 3,0 hijos por planta, que era significativamente más alto que el promedio de 1,0 hijos por planta en las plantas del grupo de control sin inoculación de AMF. De manera similar, ambos grupos S2, inoculados con HMA y no inoculados, tuvieron un promedio de 1,0 hijos por planta, sin diferencias significativas entre ellos (Fig. 3B).

Las plantas del grupo de control inoculadas con AMF tenían un promedio de 23,33 espiguillas por planta, que era significativamente mayor que el promedio de 15,0 espiguillas por planta en las plantas del grupo de control sin inoculación con AMF. De manera similar, las plantas del grupo S2 inoculadas con AMF tenían un promedio de 12,33 espiguillas por planta, que no fue significativamente mayor que el promedio de 11,33 espiguillas por planta en las plantas del grupo S2 sin inoculación con AMF. Además, los resultados mostraron que el grupo de control inoculado con AMF tuvo un aumento del 55,56 % en el número promedio de espiguillas por planta en comparación con el grupo de control sin inoculación de AMF. De manera similar, el grupo S2 inoculado con HMA tuvo un aumento del 8,83% en el número promedio de espiguillas por planta en comparación con el S2 no inoculado (Fig. 3C).

En el Control AMF no se observaron cambios significativos en comparación con el Control NoAMF para la longitud de la espiga. Por otro lado, hubo un aumento significativo en la longitud de la espiga en el grupo de control sin tratamiento con AMF sobre S2 sin AMF. En el grupo de tratamiento S2, las plantas tratadas con AMF mostraron un aumento significativo del 15,17 % en la longitud de las espigas en comparación con las plantas sin tratamiento con AMF (Fig. 3D).

El grupo de control tratado con AMF mostró un aumento significativo en el peso fresco de la espiga en comparación con el grupo de control sin tratamiento con AMF. Por el contrario, el grupo de control sin tratamiento con AMF mostró un pico de peso fresco de 0,91 g. En el grupo de tratamiento S2, las plantas tratadas con AMF mostraron un peso fresco de espiga de 0,65 g, que fue significativamente mayor (55 %) que el peso fresco de espiga de las plantas sin tratamiento con AMF (0,42 g) (Fig. 3E).

El grupo de control tratado con AMF tenía un peso seco de pico de 0,54 g, que era un 46 % más alto que el grupo de control sin tratamiento con AMF que tenía un peso seco de pico de 0,37 g. De manera similar, el grupo S2 tratado con AMF tuvo un peso seco de pico de 0,26 g, que fue un 44 % más alto que el grupo S2 sin tratamiento con AMF que tuvo un peso seco de pico de 0,18 g (Fig. 3F).

La concentración media de clorofila a en el grupo de tratamiento Control AMF fue de 0,44 ± 0,01686, aproximadamente un 13 % más alta que la concentración media de clorofila a en el grupo de tratamiento Control No AMF (0,39 ± 0,03143). Estos hallazgos sugieren que la presencia de AMF puede promover la producción de clorofila a en las plantas. La concentración de clorofila a en el grupo de tratamiento S2 AMF fue de 0,32 ± 0,02804, que fue menor que la concentración de clorofila a en el grupo de tratamiento Control AMF. Esto indica que el impacto negativo de S2 en la concentración de clorofila a se ve agravado por la presencia de AMF. De manera similar, la concentración media de clorofila a en el grupo de tratamiento S2 NoAMF fue de 0,27 ± 0,00577, que fue significativamente menor que la concentración de clorofila a en los grupos de tratamiento Control NoAMF y S2 AMF (Fig. 4A).

Efecto de hongos micorrízicos arbusculares (HMA) sobre los contenidos de clorofila a (A), clorofila b (B), carotenoides (C) y clorofila total (D) en trigo cultivado en condiciones de suelo salino y normal (NaCl 200 mM). Los datos informados son los valores medios ± error estándar de tres réplicas independientes. El análisis estadístico utilizando la prueba de diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher mostró que existían diferencias significativas (p < 0,05) entre los grupos de tratamiento. El uso de letras diferentes para etiquetar las medias indica la presencia de diferencias significativas entre los grupos.

La concentración de clorofila b en el grupo de tratamiento Control AMF fue de 0,33 ± 0,01572 (media ± SD), aproximadamente un 43 % más alta que la concentración media de clorofila b en el grupo de tratamiento Control NoAMF (0,23 ± 0,02762). Estos hallazgos sugieren que la presencia de AMF puede promover la producción de clorofila b en las plantas. Curiosamente, el efecto de S2 en la concentración de clorofila b no fue consistente en los tratamientos con AMF. La concentración media de clorofila b en el grupo de tratamiento S2 AMF fue de 0,24 ± 0,00924, lo que mostró un cambio no significativo en S2 No AMF. Sin embargo, la concentración media de clorofila b en el grupo de tratamiento S2 NoAMF (0,26 ± 0,00802) fue ligeramente superior a la concentración media de clorofila b en el grupo de tratamiento Control NoAMF (0,23 ± 0,02762) en aproximadamente un 13 % (Fig. 4B).

La concentración de clorofila total en el grupo de tratamiento Control AMF fue de 0,77 ± 0,00404, que fue significativamente mayor que la concentración de clorofila total en el grupo de tratamiento Control NoAMF (0,63 ± 0,005) en aproximadamente un 22 %. La concentración de clorofila total en el grupo de tratamiento S2 AMF fue significativamente menor que la concentración de clorofila total en el grupo de tratamiento Control AMF. La concentración de clorofila total en el grupo de tratamiento S2 NoAMF también fue significativamente menor que la concentración media de clorofila total en el grupo de tratamiento Control NoAMF (Fig. 4C).

En el grupo de tratamiento Control AMF, la concentración de carotenoides fue de 0,57 ± 0,0095, que fue superior a la concentración media en el grupo de tratamiento Control NoAMF (0,38 ± 0,05686) en aproximadamente un 50 %. La concentración de carotenoides en el grupo de tratamiento S2 AMF fue de 0,41 ± 0,1202, que no fue significativamente diferente de la concentración en el grupo de tratamiento Control AMF. La concentración de carotenoides en el grupo de tratamiento S2 NoAMF fue de 0,49 ± 0,11877, que no fue significativamente mayor en los grupos de tratamiento S2 AMF y Control NoAMF (Fig. 4D).

La mayor actividad de APX se observó en el grupo de tratamiento S2 NoAMF, con un valor medio de 87,8 ± 3,89744, lo que indica un aumento significativo en la actividad de APX en comparación con el grupo de tratamiento Control AMF (39,26 ± 4,59384). El grupo de tratamiento S2 AMF mostró una actividad APX media de 76,73 ± 0,40415, que fue aproximadamente un 95 % más alta que el grupo de tratamiento Control AMF. Estos resultados sugieren que la exposición a S2 y la ausencia de AMF tienen un impacto positivo en la actividad de APX en el trigo. El grupo de tratamiento Control NoAMF mostró una actividad APX media de 51,3 ± 5,10979, que fue aproximadamente un 30,6 % más alta que el grupo de tratamiento Control AMF. Estos resultados sugieren que la presencia de AMF tiene un impacto negativo en la actividad de APX en trigo en condiciones normales de suelo (Fig. 5A).

Efecto de hongos micorrízicos arbusculares (AMF) sobre la concentración de APX (A), SOD (B), CAT (C) y POD (D) en trigo cultivado en condiciones de suelo normal y salino (NaCl 200 mM). Los datos informados son los valores medios ± error estándar de tres réplicas independientes. El análisis estadístico utilizando la prueba de diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher mostró que existían diferencias significativas (p < 0,05) entre los grupos de tratamiento. El uso de letras diferentes para etiquetar las medias indica la presencia de diferencias significativas entre los grupos.

La actividad media de SOD en el grupo de tratamiento Control AMF fue 65,33 ± 4,85009, mientras que en el grupo de tratamiento Control NoAMF fue 75,03 ± 4,17652. Esto resultó en aproximadamente un 15 % menos de actividad de SOD en el grupo de tratamiento Control AMF en comparación con el grupo de tratamiento Control NoAMF. La actividad media de SOD en el grupo de tratamiento S2 AMF fue de 124,76 ± 6,99, que fue significativamente mayor que la del grupo de tratamiento Control AMF en aproximadamente un 91 %. La actividad media de SOD en el grupo de tratamiento S2 NoAMF fue de 156,83 ± 11,00, que fue significativamente mayor que la del grupo de tratamiento S2 AMF en aproximadamente un 25,7 %. Esto sugiere que el S2 solo, da como resultado aproximadamente un 26 % menos de actividad de SOD en el grupo de tratamiento S2 AMF en comparación con el grupo de tratamiento S2 NoAMF (Fig. 5B).

El grupo de tratamiento Control AMF mostró una actividad enzimática CAT media de 81,4 ± 3,65, que fue significativamente menor que la actividad enzimática media en el grupo de tratamiento Control NoAMF (131,43 ± 34,33). Por otro lado, el grupo de tratamiento S2 AMF mostró una actividad enzimática CAT media de 167,73 ± 4,13, que fue significativamente mayor que la actividad enzimática media en el grupo de tratamiento Control AMF en aproximadamente un 106 %. Además, la actividad enzimática CAT media en el grupo de tratamiento S2 NoAMF fue de 179,73 ± 9,07, que fue significativamente mayor que la actividad enzimática media en el grupo de tratamiento Control NoAMF en aproximadamente un 37 %. Esto implica que la exposición S2 sola tiene un mayor impacto positivo en la actividad de la enzima CAT que la ausencia de AMF solo (Fig. 5C).

La actividad enzimática POD media en el grupo de tratamiento Control AMF fue 56,33 ± 4,61, que no fue significativamente diferente de la actividad enzimática media en el grupo de tratamiento Control NoAMF (64,33 ± 1,59). La actividad enzimática POD media en el grupo de tratamiento S2 AMF fue de 83,8 ± 17,61, que fue significativamente mayor que la actividad enzimática media en el grupo de tratamiento Control AMF en aproximadamente un 49 %. La actividad enzimática POD media en el grupo de tratamiento S2 NoAMF fue de 108,83 ± 2,89, que fue significativamente más alta que la actividad enzimática media en el grupo de tratamiento Control NoAMF en aproximadamente un 69 %. Esto sugiere que la exposición S2 sola tiene un mayor efecto positivo sobre la actividad de la enzima POD que la ausencia de AMF solo (Fig. 5D).

El contenido de H2O2 varió entre los diferentes tratamientos, observándose el valor más alto de 8,49 μmol/g en el grupo S2 sin tratamiento AMF. Este valor fue significativamente más alto que todos los demás grupos, especialmente un aumento en comparación con el grupo de control tratado con AMF que tenía un contenido de H2O2 de 4,81 μmol/g. El grupo de control sin tratamiento con AMF tenía un contenido de H2O2 de 6,99 μmol/g, que era un 45 % más alto que el grupo de control tratado con AMF. Del mismo modo, el grupo S2 sin tratamiento con AMF tenía un contenido de H2O2 de 8,49 μmol/g, que era un 12 % superior al grupo S2 tratado con AMF que tenía un contenido de H2O2 de 7,55 μmol/g (fig. 6A).

Efecto de hongos micorrízicos arbusculares (AMF) sobre H2O2 (A), MDA (B), fuga de electrolitos (C), contenido relativo de agua (D), SST (E) y proteína (F) en trigo cultivado en condiciones de suelo normal y salino (NaCl 200 mM). Los datos informados son los valores medios ± error estándar de tres réplicas independientes. El análisis estadístico utilizando la prueba de diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher mostró que existían diferencias significativas (p < 0,05) entre los grupos de tratamiento. El uso de letras diferentes para etiquetar las medias indica la presencia de diferencias significativas entre los grupos.

Los resultados mostraron el mayor contenido de MDA en el grupo S2 sin tratamiento AMF, con un valor de 12,07 µmol/g, que fue superior a todos los demás tratamientos. El grupo Control con tratamiento AMF tuvo el segundo contenido más alto de MDA con un valor de 7,7 µmol/g, que fue mayor que el grupo control tratado con AMF, que tuvo un contenido de MDA de 4,6 µmol/g. Esto indica que la aplicación de AMF puede potencialmente reducir el contenido de MDA en las plantas, reduciendo así la peroxidación lipídica. La reducción en el contenido de MDA fue del 67 % para el grupo de control, donde el contenido de MDA fue de 4,6 µmol/g en AMF en comparación con 7,7 µmol/g sin tratamiento con AMF. De manera similar, el grupo S2 tratado con AMF tuvo un contenido de MDA menor de 9,63 µmol/g en comparación con el grupo S2 sin tratamiento con AMF que tuvo un valor de 12,07 µmol/g. La reducción en el contenido de MDA fue del 25 % para el grupo S2, donde el contenido de MDA fue de 9,63 µmol/g en el grupo tratado con AMF en comparación con 12,07 µmol/g en el grupo S2 sin tratamiento con AMF (Fig. 6B).

La mayor fuga de electrolitos se observó en el grupo S2 sin tratamiento AMF, con un valor del 19,52 %, que fue significativamente superior a todos los demás grupos. Esto sugiere que la ausencia de tratamiento con AMF puede haber provocado un mayor daño de la membrana, lo que resultó en una mayor fuga de electrolitos en las plantas. El grupo de control sin tratamiento con AMF tuvo la segunda fuga de electrolitos más alta con un valor de 13,16 %, que fue significativamente mayor que el grupo de control tratado con AMF, que tuvo una fuga de electrolitos de 10,58 %. Esto indica que la aplicación de AMF puede reducir potencialmente el daño de la membrana, reduciendo así la fuga de electrolitos en las plantas. La reducción de la fuga de electrolitos fue del 24 % para el grupo de control, donde la fuga de electrolitos fue del 10,58 % en el grupo tratado con AMF en comparación con el 13,16 % en el grupo de control sin tratamiento con AMF. De igual forma, el grupo S2 tratado con AMF tuvo una menor fuga de electrolitos de 15,81% en comparación con el grupo S2 sin tratamiento AMF que tuvo un valor de 19,53%. La reducción de la fuga de electrolitos fue del 23 % para el grupo S2, donde la fuga de electrolitos fue del 15,81 % en el grupo tratado con AMF frente al 19,53 % en el grupo S2 sin tratamiento con AMF (fig. 6C).

El RWC más alto se observó en el grupo de control tratado con AMF, con un valor de 98,79%, que fue significativamente mayor que todos los demás grupos. Esto sugiere que la aplicación de AMF puede mejorar potencialmente el estado del agua de las plantas, lo que resulta en un RWC más alto. El grupo de control sin tratamiento con AMF tuvo un RWC más bajo de 92,09 %, que no fue significativamente más bajo que el grupo de control tratado con AMF. Esto indica que la ausencia de tratamiento AMF puede haber llevado a una reducción en el estado del agua, lo que resultó en una RWC más baja en las plantas. El aumento de RWC fue del 7 % para el grupo de control, donde el RWC fue del 98,79 % en el grupo tratado con AMF en comparación con el 92,09 % en el grupo de control sin tratamiento con AMF. De igual forma, el grupo S2 tratado con AMF tuvo un RWC mayor de 74,24% en comparación con el grupo S2 sin tratamiento AMF que tuvo un valor de 23,70%. El aumento de RWC fue del 213% para el grupo S2, donde el RWC fue del 74,24% en el grupo tratado con AMF en comparación con el 23,70% en el grupo S2 sin tratamiento con AMF (Fig. 6D).

El grupo de control tratado con AMF tuvo el valor de sólidos solubles totales (TSS) más alto de 17,63 mg/g FW, que fue significativamente más alto que todos los demás grupos. El grupo de control sin tratamiento con AMF tuvo un valor de TSS de 15,37 mg/g FW, que fue inferior al del control con AMF. El aumento de TSS fue del 14,7 % para el grupo de control, con AMF en comparación con el tratamiento de control NoAMF. De manera similar, el grupo S2 tratado con AMF tenía un valor de TSS de 14,03 mg/g FW, que era más alto que el grupo S2 sin tratamiento con AMF que tenía un valor de TSS de 7,6 mg/g FW. El aumento en TSS fue del 85% para el tratamiento S2 AMF en comparación con el tratamiento S2 No AMF (Fig. 6E).

El mayor contenido de proteína se encontró en el grupo Control AMF con un valor medio de 44,37 mg/g FW, que fue significativamente mayor que los otros grupos. El grupo Control NoAMF tenía un contenido medio de proteínas de 29,00 mg/g FW, que era significativamente más bajo que el grupo Control AMF. El grupo S2 AMF tenía un contenido medio de proteína de 35,90 mg/g FW, que era ligeramente más bajo que el grupo Control AMF pero no significativamente más alto que el grupo Control NoAMF. Finalmente, el grupo S2 NoAMF tenía un contenido medio de proteína de 35,37 mg/g FW, que era similar al grupo S2 AMF. El grupo Control NoAMF mostró una disminución del 34,6 % en el contenido de proteína en comparación con el grupo Control AMF (Fig. 6F).

Para el grupo de control, la media de Fv/Fm con AMF fue de 0,75 cm (± 0,008 SD), lo que supuso un aumento del 5 % en comparación con la media de Fv/Fm sin AMF (0,711 cm ± 0,02506 SD). Para el grupo experimental (S2), la media de Fv/Fm con AMF fue de 0,67 cm (± 0,013 SD), lo que supuso un aumento del 6 % en comparación con la media de Fv/Fm sin AMF (0,63 cm ± 0,00929 SD) (fig. 7A). ).

Efecto de hongos micorrízicos arbusculares (HMA) sobre Fv/Fm (A), NPQt (B) y Phi-II (C) en trigo cultivado en condiciones de suelo normal y salino (NaCl 200 mM). Los datos informados son los valores medios ± error estándar de tres réplicas independientes. El análisis estadístico utilizando la prueba de diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher mostró que existían diferencias significativas (p < 0,05) entre los grupos de tratamiento. El uso de letras diferentes para etiquetar las medias indica la presencia de diferencias significativas entre los grupos.

Los resultados mostraron que los valores de NPQt variaron significativamente entre los tratamientos. Para el grupo de control, las plantas sin AMF tenían un NPQt medio de 0,99 (± 0,24233 SD), que era significativamente más alto que las plantas con AMF, que tenían un NPQt medio de 0,65 (± 0,07253 SD). Para el grupo experimental (S2), las plantas sin AMF tenían un NPQt medio de 1,82 (± 0,1079 SD), que era significativamente más alto que las plantas con AMF, que tenían un NPQt medio de 1,40 (± 0,13944 SD) (Fig. 7B).

Específicamente, para el grupo de control, las plantas tratadas con AMF tenían un valor medio de Phi-II de 0,54 (± 0,01015 SD), que era ligeramente más alto que el valor medio de Phi-II de 0,52 (± 0,01012 SD) para las plantas sin AMF. De manera similar, para el grupo experimental (S2), las plantas tratadas con AMF tenían un valor medio de Phi-II de 0,50 (± 0,00551 SD), que también era ligeramente superior al valor medio de Phi-II de 0,46 (± 0,04196 SD) para plantas sin AMF (Fig. 7C).

La concentración más alta de Zn en los brotes se observó en las plantas tratadas con AMF de control con un valor medio de 52,67 µg/g, mientras que la concentración más baja se encontró en las plantas S2 NoAMF con un valor medio de 41,67 µg/g. La concentración de Zn en los brotes en las plantas de control NoAMF y S2 AMF fue de 47,67 µg/gy 45 µg/g, respectivamente. En comparación con las plantas de control NoAMF, la concentración de Zn en los brotes en las plantas de control AMF aumentó aproximadamente un 11 %. De manera similar, la concentración de Zn en los brotes en las plantas S2 AMF aumentó en un 8 % en comparación con las plantas S2 NoAMF. Sin embargo, la concentración de Zn en los brotes de las plantas S2 NoAMF disminuyó aproximadamente un 12,5 % en comparación con las plantas de control NoAMF (Fig. 8A).

Efecto de hongos micorrícicos arbusculares (HMA) sobre Zn (A), Cu (B) y Fe (C) y Mn (D) en brotes de trigo cultivado en condiciones de suelo normal y salino (NaCl 200 mM). Los datos informados son los valores medios ± error estándar de tres réplicas independientes. El análisis estadístico utilizando la prueba de diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher mostró que existían diferencias significativas (p < 0,05) entre los grupos de tratamiento. El uso de letras diferentes para etiquetar las medias indica la presencia de diferencias significativas entre los grupos.

Se determinó la concentración de Cu en los brotes (µg/g) para los grupos de control y tratamiento. Los resultados mostraron que la concentración media de Cu en los brotes en el grupo de control tratado con AMF fue de 4,07 µg/g, que fue ligeramente más alta que la del grupo de control tratado con NoAMF (3,87 µg/g). Esto indica un aumento del 5,2 % en la concentración de Cu en el grupo tratado con AMF en comparación con el grupo de control sin tratamiento con AMF. En los grupos de tratamiento S2, la concentración de Cu en los brotes fue menor que la de los grupos de control. La concentración media de Cu en los brotes en el grupo S2 tratado con AMF fue de 3,47 µg/g, lo que representa una disminución del 17,2 % en comparación con el grupo de control tratado con AMF. El grupo S2 tratado con NoAMF tuvo la concentración media más baja de Cu en brotes de 3,0 µg/g, lo que indica una disminución del 29 % en comparación con el grupo de control tratado con NoAMF (Fig. 8B).

Los resultados mostraron que la mayor concentración de Fe en brotes se encontró en el control con tratamiento HMA, con un valor promedio de 204 µg/g. Le siguió el control sin tratamiento AMF, con un valor medio de 190 µg/g. Por otro lado, los tratamientos S2 con HMA y S2 sin HMA mostraron menores concentraciones de Fe en los brotes, con valores promedio de 183.67 µg/g y 180.33 µg/g, respectivamente. En comparación con el control con tratamiento AMF, el control sin tratamiento AMF mostró una disminución en la concentración de Fe en los brotes de 7.36 %, mientras que los tratamientos S2 con AMF y S2 sin AMF mostraron una disminución de 11 % y 13 %, respectivamente (Fig. 8C) .

En términos de concentración de Mn en brotes (µg/g), el valor más alto se observó en el tratamiento Control AMF con 22,03 µg/g, seguido de cerca por el tratamiento Control NoAMF con 21,67 µg/g. El tratamiento S2 AMF tuvo una concentración de Mn en brotes de 21,2 µg/g, mientras que el tratamiento S2 NoAMF tuvo el valor más bajo con 20,5 µg/g. En comparación con el tratamiento Control AMF, el tratamiento Control NoAMF mostró una ligera disminución en la concentración de Mn en los brotes en un 1,7 %, mientras que el tratamiento S2 AMF mostró una disminución del 3,9 % y el tratamiento S2 NoAMF mostró una disminución del 7,4 % (Fig. 8D).

La concentración de Zn en la raíz fue significativamente mayor en las plantas tratadas con AMF en comparación con las plantas sin AMF en los grupos Control y S2. Específicamente, el grupo Control AMF tenía una concentración media de Zn en la raíz de 23,07 µg/g, que era un 4 % más alta que el grupo Control NoAMF con una concentración media de 22,13 µg/g. De manera similar, el grupo S2 AMF tenía una concentración media de Zn en la raíz de 14,33 µg/g, que era un 90 % más alta que el grupo S2 NoAMF con una concentración media de 7,53 µg/g. Estos resultados sugieren que el tratamiento con AMF puede aumentar la concentración de Zn en la raíz, particularmente en plantas cultivadas en condiciones estresantes (Fig. 9A).

Efecto de hongos micorrízicos arbusculares (HMA) sobre el Zn (A) de la raíz, el Cu (B) de la raíz, el Fe de la raíz (C) y el Mn de la raíz (D) en trigo cultivado en condiciones de suelo normal y salino (NaCl 200 mM). Los datos informados son los valores medios ± error estándar de tres réplicas independientes. El análisis estadístico utilizando la prueba de diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher mostró que existían diferencias significativas (p < 0,05) entre los grupos de tratamiento. El uso de letras diferentes para etiquetar las medias indica la presencia de diferencias significativas entre los grupos.

La concentración de Cu en la raíz en el grupo Control con tratamiento AMF fue de 2,37 µg/g, mientras que sin tratamiento AMF fue de 2,0 µg/g con una desviación estándar de 0,1 µg/g. Esto representa un aumento del 18,5% en la concentración de Cu con tratamiento AMF en comparación con sin AMF. Para el grupo S2, la concentración de Cu en la raíz con el tratamiento HMA fue de 1,53 µg/g, mientras que sin tratamiento con HMA fue de 1,17 µg/g. Esto representa un aumento del 31 % en la concentración de Cu con tratamiento AMF en comparación con sin tratamiento (Fig. 9B).

Los resultados mostraron que el grupo Control AMF tenía la mayor concentración de Fe en la raíz con 233,67 µg/g. El grupo Control NoAMF tuvo una disminución del 11,48% en la concentración de Fe en la raíz en comparación con el grupo Control AMF, con un valor de 209,67 µg/g. Los grupos S2 AMF y S2 NoAMF tuvieron disminuciones aún mayores en la concentración de Fe en la raíz, con valores de 152,67 µg/g y 112,33 µg/g, respectivamente (Fig. 9C).

El grupo Control AMF tenía una concentración de 20,33 µg/g, mientras que el grupo Control NoAMF tenía una concentración ligeramente inferior de 20,03 µg/g. El grupo S2 AMF tenía una concentración de 19,27 µg/g, lo que supuso una disminución del 5,5 % en comparación con el grupo Control AMF. El grupo S2 NoAMF tenía la concentración más baja de Mn de 18,13 µg/g, lo que representaba una disminución del 12 % en comparación con el grupo Control AMF (Fig. 9D).

Los resultados muestran que el grupo Control AMF tuvo la concentración más baja de Na en los brotes con 0,64 mg/g, mientras que el grupo Control NoAMF tuvo un aumento significativo con una concentración de 1,37 mg/g. El grupo S2 AMF tenía una concentración de 1,04 mg/g, que aumentó en comparación con el grupo S2 NoAMF con una concentración de 1,84 mg/g (Fig. 10A).

Efecto de hongos micorrícicos arbusculares (HMA) sobre Na (A), K (B) de brotes, NO3 de brotes (C) y Cl de brotes (D) en trigo cultivado en condiciones de suelo normal y salino (NaCl 200 mM). Los datos informados son los valores medios ± error estándar de tres réplicas independientes. El análisis estadístico utilizando la prueba de diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher mostró que existían diferencias significativas (p < 0,05) entre los grupos de tratamiento. El uso de letras diferentes para etiquetar las medias indica la presencia de diferencias significativas entre los grupos.

El grupo Control AMF tenía una concentración media de 27,54 mg/g, el grupo Control NoAMF tenía una concentración media de 15,42 mg/g, el grupo S2 AMF tenía una concentración media de 22,47 mg/g y el grupo S2 NoAMF tenía una concentración media concentración de 4,75 mg/g. Curiosamente, el grupo Control NoAMF tuvo una disminución significativa en la concentración de K en los brotes en comparación con el grupo Control AMF, lo que indica un posible efecto negativo de la ausencia de AMF. En contraste, el grupo S2 AMF tuvo una concentración de K en los brotes ligeramente más baja en comparación con el grupo Control AMF, mientras que el grupo S2 NoAMF tuvo una disminución mucho mayor (Fig. 10B).

El contenido de NO3 en los brotes de las plantas de tomate se vio significativamente afectado tanto por la inoculación con AMF como por el tratamiento con S2. El grupo Control AMF tuvo el mayor contenido de NO3 en los brotes, con un valor medio de 9,65 mg/g. El grupo Control NoAMF tuvo un contenido menor de NO3 en los brotes de 7,83 mg/g, lo que representa una disminución en comparación con el grupo Control AMF. El grupo S2 AMF tuvo un contenido medio de NO3 en los brotes de 8,28 mg/g, mientras que el grupo S2 NoAMF tuvo el contenido más bajo de NO3 en los brotes con 7,53 mg/g, lo que representa una disminución del 9,96 % en comparación con el grupo S2 AMF. Estos resultados sugieren que tanto la inoculación con AMF como el tratamiento con S2 pueden tener efectos significativos en el contenido de NO3 en los brotes de las plantas de tomate (Fig. 10C).

La concentración de Cl en brotes se midió para todos los grupos de tratamiento, teniendo el grupo Control AMF una concentración de 2,84 mg/g. El grupo Control NoAMF tenía una concentración ligeramente mayor de 3,43 mg/g, lo que indica una disminución del 20,77 % en la concentración de Cl en comparación con el grupo Control AMF. El grupo S2 AMF tenía una concentración de 3,13 mg/g. El grupo S2 NoAMF tuvo la mayor concentración de Cl de brotes a 4,13 mg/g, mostrando un aumento del 45 % en comparación con el grupo Control AMF. Estos resultados sugieren que la ausencia de AMF en el suelo puede conducir a un aumento en la acumulación de Cl en los tejidos de los brotes de las plantas (Fig. 10D).

El grupo Control AMF tenía la concentración de Na más baja con 1,92 mg/g, mientras que el grupo Control NoAMF tenía una concentración de Na ligeramente más alta de 2,15 mg/g. El grupo S2 AMF tenía una concentración de Na de 2,00 mg/g, que no fue significativamente diferente del grupo Control AMF. Finalmente, el grupo S2 NoAMF tuvo la mayor concentración de Na a 2,35 mg/g (Fig. 11A).

Efecto de hongos micorrízicos arbusculares (HMA) sobre Na (A), K (B) de raíz, NO3 de raíz (C) y Cl de raíz (D) en trigo cultivado en condiciones de suelo normal y salino (NaCl 200 mM). Los datos informados son los valores medios ± error estándar de tres réplicas independientes. El análisis estadístico utilizando la prueba de diferencia mínima significativa (LSD) de Fisher mostró que existían diferencias significativas (p < 0,05) entre los grupos de tratamiento. El uso de letras diferentes para etiquetar las medias indica la presencia de diferencias significativas entre los grupos.

Los resultados para la concentración de K en la raíz mostraron que todos los tratamientos dieron como resultado un aumento significativo en la concentración de K en comparación con el grupo Control NoAMF. El grupo Control AMF tuvo la concentración más alta a 15,99 mg/g con un aumento en comparación con el grupo Control NoAMF a 10,61 mg/g. El grupo S2 AMF tuvo una concentración de 13,02 mg/g, que mostró un aumento en comparación con el grupo Control NoAMF, mientras que el grupo S2 NoAMF tuvo la concentración más baja con 8,49 mg/g, mostrando aún un aumento en comparación con el grupo Control NoAMF ( Figura 11B).

Para la concentración de NO3 en la raíz, se encontró que el grupo Control AMF tuvo una concentración promedio de 8,42 mg/g, mientras que el grupo Control NoAMF tuvo una concentración promedio de 7,50 mg/g. El grupo S2 AMF mostró un ligero aumento en la concentración de NO3 en la raíz en comparación con el grupo Control AMF, con una concentración promedio de 8,08 mg/g. Por otro lado, el grupo S2 NoAMF tuvo una concentración de NO3 radicular más baja en comparación con los grupos Control AMF y NoAMF, con una concentración promedio de 6.71 mg/g (Fig. 11C).

Los resultados de la concentración de Cl en la raíz mostraron que el valor medio más alto se observó en el tratamiento S2 NoAMF (3,76 mg/g), que fue significativamente más alto que todos los demás tratamientos. El valor medio más bajo se encontró en el tratamiento Control AMF (3,08 mg/g), que fue significativamente menor que el tratamiento S2 NoAMF pero no significativamente diferente de los otros dos tratamientos. Los valores medios para los tratamientos Control NoAMF y S2 AMF fueron 3,30 mg/gy 3,09 mg/g, respectivamente. En comparación con el tratamiento de control AMF, los tratamientos Control NoAMF y S2 AMF mostraron un ligero aumento en la concentración de Cl de la raíz, pero la diferencia no fue estadísticamente significativa (Fig. 11D).

La tabla de cargas muestra las cargas o coeficientes de cada variable sobre los componentes principales (PC) generados por el análisis. En este caso, el PCA generó dos PC, PC1 y PC2, que en conjunto explican el 84,2 % de la variación total de los datos (PC1 representa el 75,2 % y PC2 representa el 9,0 %). La tabla de cargas presenta las cargas de cada variable en ambas PC. La primera columna de la tabla enumera las variables analizadas, incluidos los parámetros de crecimiento de las plantas, los parámetros de fluorescencia de la clorofila, las concentraciones de nutrientes minerales y las actividades de las enzimas antioxidantes. Las siguientes cuatro columnas presentan las cargas de cada variable en PC1 y PC2. Los valores en estas columnas representan los coeficientes de correlación entre las variables y los PC, donde los valores positivos indican una correlación positiva y los valores negativos indican una correlación negativa. Al observar las cargas, podemos ver que las variables con las cargas más altas en PC1 incluyen el peso seco de los brotes, la longitud de los brotes, el peso seco de las raíces, el peso fresco de las raíces, el peso fresco de los brotes y la clorofila total. Estas variables están correlacionadas positivamente entre sí y con PC1, lo que probablemente representa el crecimiento y desarrollo general de la planta. Por otro lado, las variables con altas cargas en PC2 incluyen NPQt y Chl b. Estas variables se correlacionan positivamente entre sí y con PC2, lo que puede representar variaciones en los parámetros de fluorescencia de la clorofila. En resumen, los resultados de PCA sugieren que las variables analizadas se pueden agrupar en dos categorías principales: las relacionadas con el crecimiento y desarrollo general de la planta y las relacionadas con los parámetros de fluorescencia de la clorofila. Estos resultados pueden ser útiles para identificar las variables más importantes que afectan el crecimiento y desarrollo de las plantas y para explorar los mecanismos fisiológicos subyacentes (Tabla 2; Figuras S1–S2).

El análisis de componentes principales (PCA) se realizó en el conjunto de datos dado que contenía observaciones, puntajes de PC1, puntajes de PC2 y puntajes de grupo. PC1 y PC2 explican el 75,2 % y el 9,0 % de la varianza total en el conjunto de datos, respectivamente. Las observaciones se dividieron en tres grupos, a saber, AMF, NoAMF y Control, en función de las puntuaciones de sus grupos. Las observaciones en el grupo AMF tienen puntajes PC1 positivos, que van desde 8,88 hasta -2,53. Esto indica que estas observaciones tienen valores más altos en las variables que contribuyen a PC1, como el crecimiento de las plantas o la biomasa. Las observaciones del grupo AMF también tienen puntajes de PC2 que van desde 0,31 a −2,85, lo que indica un rango de valores en las variables que contribuyen a PC2, como la longitud de la raíz o la ramificación. Las observaciones del grupo NoAMF, por otro lado, tienen puntajes PC1 negativos que van desde − 9.17 a 2.46, lo que indica valores más bajos en las variables que contribuyen a PC1. Las observaciones del grupo NoAMF también tienen puntuaciones negativas de PC2 que van desde - 2,44 a - 0,88, lo que indica valores más bajos en las variables que contribuyen a PC2. Finalmente, las observaciones del grupo de control tienen puntajes positivos de PC1 que van desde 8,88 a 0,16, similar al grupo AMF, lo que indica valores más altos en las variables que contribuyen a PC1. Las observaciones del grupo de control también tienen puntuaciones negativas de PC2 que oscilan entre - 2,28 y - 0,88, similar al grupo NoAMF, lo que indica valores más bajos en las variables que contribuyen a PC2 (Tabla 3).

La salinidad es un desafío ambiental importante que afecta negativamente la productividad de los cultivos. El trigo es un cultivo de cereales importante en todo el mundo, y encontrar formas de mejorar su productividad en condiciones salinas a través de micorrizas es crucial para garantizar la seguridad alimentaria. En el estudio actual, la salinidad tuvo un impacto negativo significativo en la producción de las plantas de trigo. La salinidad del suelo afecta negativamente el número de plantas y el rendimiento de granos. Estos hallazgos concuerdan con52,53. En nuestro estudio, el estrés salino disminuyó drásticamente el área de la raíz, la materia seca de las hojas, el tallo y las hojas en comparación con los tratamientos estándar. Esto probablemente se debió a los impactos directos de la nocividad de los iones o los efectos indirectos de los iones de sal que crean un desequilibrio osmótico entre el suelo y las plantas. Estos resultados apoyan las conclusiones de54,55. La colonización con hongos micorrízicos arbusculares (AMF) aumentó la materia seca y el área foliar de las plantas estresadas por sal. Este efecto de los AMF en la materia seca fue más prominente en la biomasa aérea en comparación con la biomasa de la raíz debido a la mayor asignación de carbohidratos a los tejidos de los brotes que a los tejidos de las raíces56. La mejora de la nutrición de fósforo (P) de la planta huésped por las micorrizas se ha atribuido en parte al mejor desarrollo de las plantas de trigo micorrizadas en condiciones salinas57. En el pasado58, descubrió que la promoción del crecimiento de la raíz de la planta huésped es uno de los métodos de mejora del estrés salino inducido por Glomus sp. Aunque es posible que esto se deba al corto período de crecimiento posterior al trasplante, los posibles impactos de los AMF en la biomasa de la raíz bajo un estrés salino leve y la relación raíz: brote (R:S) no fueron evidentes. En general, ni el estrés salino ni el trasplante de plántulas AMF+ o AMF' mostraron diferencias perceptibles en las proporciones de raíz a brote. Sin embargo59, descubrió que el efecto de los hongos AM en la acumulación de materia seca del tomate era más prominente en la biomasa aérea que en la biomasa de la raíz, alterando la relación R:S. Debido a que en la presente investigación se suprimieron varias enzimas necesarias para la producción de pigmentos fotosintéticos, los tratamientos con sal redujeron considerablemente las concentraciones de clorofila, lo que respalda los hallazgos de53,60. Se ha encontrado que las plantas de trigo tienen más clorofila en sus hojas mientras crecen en ambientes salinos, lo que respalda los hallazgos de26. El resultado antagónico de la absorción de Na sobre Mg se equilibra y disminuye en la aparición de micorrizas61. La capacidad de la micorrización para revertir el estrés en este método se demuestra por el hecho de que las plantas de inoculación bajo estrés salino alcanzan cantidades de capacidad fotosintética que son incluso más altas que las de las plantas no estresadas53,62. El contenido del componente de clorofila (Chl) y la relación Chla/Chlb son marcadores cruciales para determinar el estado fisiológico de los tejidos fotosintéticos de las plantas porque tienen un gran impacto en la fotosíntesis de las plantas63. Nuestros hallazgos respaldan las conclusiones64 de que los AMF tuvieron una influencia favorable en el contenido de pigmentos fotosintéticos (Chla y Chlb). Las células mesófilas contienen pigmentos fotosintéticos, lo que las hace más susceptibles al estrés por salinidad que la mayoría de las oxidasas altamente seguras65. Según el estudio actual, el estrés salino suprime la acción de la clorofila sintasa mientras aumenta la actividad de la enzima que degrada la clorofila, lo que hace que las plantas bajo estrés salino tengan menos clorofila66. Bajo estrés salino, la inoculación de AMF puede retener la estabilidad de K+/Na+ y aumentar la capacidad fotosintética de la planta, lo que confirma los hallazgos65. En el trabajo actual, la fluorescencia de la clorofila indica reacciones fotoquímicas tempranas en PSII y variaciones en la textura, además del estado de las ubicaciones fotosintéticas, lo que demuestra la adaptación de las plantas a diversos entornos y proporciona estrategias para elegir especies de plantas tolerantes a la sal. La cadena de transporte de electrones en los cloroplastos de fenogreco se vio interrumpida por el estrés salino, y el aumento de la formación de ROS provocó daños en el sistema de la membrana celular oxidativa, según67 research68. En contraste con el tratamiento NM, el tratamiento M potenció la actividad en Fv/Fm y Fv/Fo disminuyó el daño a los sistemas fotosintéticos de las hojas de E. Angustifolia65. En nuestra investigación, las plantas afectadas por la sal tenían concentraciones de fósforo significativamente más bajas que las plantas de control. Debido a la lluvia de H2PO4 con iones Ca2+ en la tierra, la competencia de K y Ca usando Na, la absorción de P en suelos salinos disminuyó59. AMF afectó significativamente la absorción de P incluso en las plantas de control. Uno de los principales factores que contribuyen al mejor desarrollo de las plantas afectadas por la sal y colonizadas por AMF es que se ha descubierto que los AMF mejoran la absorción de P por parte de la planta69,70. En el estudio actual, las plantas expuestas a una mayor salinidad acumularon menos K69. En ambos niveles de salinidad, las plantas micorrizas de G. mosseae mostraron mayores concentraciones de K. Los investigadores observaron varios niveles de estrés salino y también determinaron que el inoculante fúngico Acacia nilotica AM tenía un contenido avanzado de K en los brotes y las raíces en todos los niveles de estrés salino. Al mantener una gran relación K/Na, cambiar el equilibrio iónico citoplasmático de la planta o aumentar la salida de Na de las plantas, la deposición avanzada de K por parte de las plantas micorrícicas en suelo salado puede ser ventajosa59,69. Independientemente del nivel de sal, nuestro estudio encontró que las plantas con micorrizas tenían concentraciones más bajas de Na que las plantas sin micorrizas. La observación confirma los resultados de que la pérdida de sensibilidad de la concentración de Na a los tratamientos con AMF podría deberse a los impactos debilitados de la estimulación del desarrollo vegetal producidos por la colonización de AMF59. Se demostró que las enzimas antioxidantes CAT, SOD, APX y POD son más activas en las plantas de tomate en el estudio actual cuando se exponen a la sal (excluyendo CAT también la actividad SOD a 100 mM de NaCl). Por el contrario, como lo indica el aumento simultáneo de MDA, esta mayor actividad no ofreció suficiente defensa contra ROS. En las plantas de tomate utilizadas en este estudio, AMF mejoró considerablemente la acción de las enzimas de defensa antioxidante. En las interacciones planta-patógeno, se crean radicales superóxido a medida que se desarrolla la respuesta hipersensible; estos hallazgos son comparables a26,59. Se encontró que las enzimas antioxidantes SOD, CAT, POD y APX son más activas en las plantas de tomate en el presente estudio cuando se exponen a la sal (excluyendo CAT también la actividad SOD a 100 mM de NaCl). Estas actividades elevadas no podrían ofrecer suficientes defensas contra ROS, como se ve en el aumento contemporáneo de MDA. AMF aumentó considerablemente la actividad de las enzimas de defensa antioxidante en las plantas de tomate empleadas en esta investigación. En las interacciones planta-patógeno, se crean radicales superóxido a medida que se desarrolla la respuesta hipersensible; estos hallazgos son comparables a26,59. El peso seco deficiente (crecimiento de las plantas) es responsable de la fuerte disminución en la absorción de micronutrientes por parte de las plantas que crecen en suelos altamente salinizados. Aunque la inoculación de AMF impulsó un poco la absorción de micronutrientes debajo del suelo tremendamente salado, el aumento no alcanzó los valores alcanzados debajo del nivel de sal débil y razonable en el suelo. Esto respalda las conclusiones de 71 y sugiere que la inoculación de AMF bajo el suelo altamente salinizado no se adaptó por completo a los efectos adversos de la salinidad en el crecimiento de las plantas ni en la absorción de nutrientes, sino que puede mejorar un poco el desarrollo de las plantas en condiciones tan estresantes. La inyección de AM condujo a un aumento en la absorción de Mn y Cu. Sin embargo, solo en el nivel de probabilidad del 10% este aumento fue sustancial. Solo las plantas cultivadas en suelo con el mayor nivel de salinidad se beneficiaron de la adición de P para mejorar la absorción de Cu. Por otro lado, la inoculación con MA aumentó la absorción de Zn en todos los niveles de salinidad del suelo. El estudio actual sugiere que una mayor absorción de nutrientes por AMF en plantas de trigo de tensión salina puede mitigar el impacto perjudicial de los iones Cl y Na+ al preservar los iones que no pueden interferir con el metabolismo debido a la capacidad de la membrana vacuolar para compartimentar y permitir la absorción de iones específicos. . La tensión de la sal hace que los tejidos de las plantas acumulen más Na+. Este problema se puede resolver de alguna manera usando AM, reduciendo la cantidad de iones Na+ presentes. El efecto de dilución provocado por la mejora del crecimiento podría explicar la reducción del contenido de Na+ en las plantas micorrícicas asociadas con plantas que no son HMA, lo que respalda los hallazgos de72. El mecanismo general del alivio del estrés salino en el trigo por parte de los AMF puede incluir la inhibición de la acumulación de Na+ y un aumento en la concentración de K+27. En este estudio, la disminución de la acumulación de peroxidación de lípidos, lo que sugiere un menor estrés oxidativo en las plantas ocupadas, se relacionó con una mayor actividad de enzimas antioxidantes en las plantas con micorrizas en comparación con las plantas sin micorrizas. Según los hallazgos proporcionados aquí, nuestros hallazgos son consistentes con la idea de que los AMF pueden ayudar a defender las plantas junto con la salinidad al reducir el estrés oxidativo provocado por la sal. La función de mejora de esta colonización de micorrizas revela relaciones importantes con la exposición a la sal y el cultivo. En las plantas con micorrizas, el aumento de la actividad de las enzimas antioxidantes y la disminución de la peroxidación de lípidos pueden ayudar a mantener la estabilidad iónica necesaria para las reacciones fotoquímicas en las hojas debajo de la sal.

La información anterior sugiere que la simbiosis de micorrizas puede proporcionar servicios ecosistémicos para asegurar la producción de plantas en suelos salinos. Al aumentar el contenido comparativo de agua y el índice de constancia de la membrana, mejorar la capacidad fotosintética y la síntesis de proteínas, provocar una mejor adaptación osmótica a través de la acumulación de solutos compatibles, mejorar la absorción de nutrientes de las plantas y prevenir el estrés oxidativo al reducir la peroxidación lipídica de la membrana y el contenido de H2O2, disminuyó los efectos nocivos del estrés salino en la eficiencia de la planta. Como resultado, están funcionando procesos beneficiosos, lo que sugiere que fomentar esta relación simbiótica podría beneficiar a las plantas de trigo para adaptarse al estrés salino. Con base en nuestra investigación, podemos decir que la colonización de micorrizas puede promover la absorción de carbono más nitrógeno en condiciones de estrés salino, lo que da como resultado mayores rendimientos de grano y una mayor calidad de grano. Estos hallazgos pueden tener ramificaciones prácticas importantes, ya que muestran el potencial del uso del tratamiento con AMF en el cultivo sostenible en entornos áridos y semiáridos. El estudio actual agrega nuevos conocimientos sobre la promoción del crecimiento de plantas de AMF en suelos salinos.

Los datos generados o analizados durante este estudio se encuentran en este artículo.

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Este trabajo fue apoyado por la Fundación de Ciencias Naturales de la provincia de Anhui (No. 2008085MC72). Este proyecto fue apoyado por Número de proyecto de apoyo de investigadores (RSP2023R315) Universidad King Saud, Riyadh, Arabia Saudita.

Facultad de Ciencias de la Vida y la Salud, Universidad de Ciencia y Tecnología de Anhui, Fengyang, 233100, China

Shoucheng Huang

Departamento de Botánica, Facultad de Ciencias Químicas y Biológicas, Universidad Islamia de Bahawalpur, Bahawalpur, Pakistán

Sidra Gill y Musarrat Ramzan

Dr. M. Ajmal Khan, Instituto de Utilización Sostenible de Halófitas, Universidad de Karachi, Karachi, Pakistán

Mohamed Zaheer Ahmad

Departamento de Ciencias del Suelo, Facultad de Ciencias y Tecnología Agrícolas, Universidad Bahauddin Zakariya, Multan, Punjab, Pakistán

Subhan danés

Facultad de Química e Ingeniería de Materiales, Universidad de Ciencia y Tecnología de Anhui, Bengbu, 233000, China

ping-huang

Departamento de Botánica y Microbiología, Facultad de Ciencias, Universidad King Saud, PO Box -2455, Riyadh, 11451, Arabia Saudita

Sami Al Obaid y Sulaiman Ali Al Harbi

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Conceptualización = SG, MR, MZA Metodología = SG, MR, SD Redacción de la preparación del borrador original = SG, MR, SD Recopilación y análisis de datos = SG, MZA Validación de datos y análisis estadístico y creación de gráficos = SH, PH Redacción de la preparación del borrador original revisado y revisión del análisis estadístico = SAO, SAA Supervisión = MR, MZA Todos los autores han leído y aceptado la versión publicada del manuscrito.

Correspondencia a Musarrat Ramzan o Subhan Danish.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Huang, S., Gill, S., Ramzan, M. et al. Descubriendo el impacto de los hongos AM en la absorción de nutrientes del trigo, la homeostasis de iones, el estrés oxidativo y la defensa antioxidante bajo estrés por salinidad. Informe científico 13, 8249 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35148-x

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Recibido: 31 enero 2023

Aceptado: 13 de mayo de 2023

Publicado: 22 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-35148-x

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